Comment les champignons pathogènes s’adaptent aux multiples espèces qu’ils infectent ?

Ces chercheurs ont constaté une relation entre optimisation de la traduction des protéines et nombre d’espèces différentes qu'un champignon est capable d'infecter. Ils apportent dans ces travaux de nouveaux éléments pour comprendre l'évolution de la traduction des protéines qui est au cœur du fonctionnement de toute cellule vivante, et renseignent sur la dynamique des maladies fongiques responsables de graves épidémies.

Le spectre d’hôte des agents pathogènes

Le nombre d’espèces différentes qu’un agent pathogène est capable d’infecter dans la nature joue un rôle déterminant dans la propagation des maladies. La plupart sont des agents pathogènes spécialistes, capables d’infecter une seule espèce, ou un petit groupe d’espèces. Mais il existe également des agents pathogènes généralistes qui peuvent causer des maladies sur plusieurs centaines d’espèces différentes. Ainsi, l’agent de la muscardine blanche et de la sclerotiniose infectent respectivement plusieurs centaines d’espèces d’insectes et de plantes.

La capacité à infecter une espèce donnée est généralement  codée dans le patrimoine génétique des agents pathogènes. On ignore toutefois quelles sont les propriétés du génome des pathogènes généralistes qui leur permettent d’infecter des organismes aussi variés. En comparant l’intégralité du génome d’une cinquantaine d’espèces de champignons, les chercheurs ont observé une propriété quasi-universelle : plus une espèce pathogène est capable d’infecter un grand nombre de plantes ou d’animaux, plus son génome contient une forte proportion de codons « optimaux ».

Le processus d’optimisation des codons comme candidat

Le code génétique est redondant, c'est-à-dire que plusieurs triplets de nucléotides (dits « codons synonymes ») peuvent diriger l’incorporation d’un même acide-aminé dans les protéines. Les codons synonymes ne sont toutefois pas équivalents : il existe pour chaque organisme des codons optimaux,  qui permettent une traduction plus efficace des protéines, notamment selon la disponibilité des ARN de transfert. Une bonne partie de l’énergie à disposition de la cellule est investie dans le processus traduction des protéines, dont l’évolution peut être contrainte par la sélection naturelle.

Ces nouveaux résultats indiquent que la sélection naturelle agit fortement sur l’optimisation de la machinerie de production des protéines chez les champignons généralistes mais pas chez les champignons spécialistes. Ceci permettrait aux champignons généralistes de produire une plus grande diversité de protéines, ou des protéines plus complexes, leur permettant de coloniser une grande variété d’espèces hôte. Les modèles théoriques développés dans les années 80 (1) proposaient que pour être compétitives les espèces généralistes doivent avoir une performance moyenne  supérieure à la performance moyenne d’une espèce spécialiste dans le même environnent. Cette découverte révèle un mécanisme génomique pouvant expliquer ces modèles.

Plongée à l’échelle infra-spécifique

Les chercheurs ont ensuite comparé l’évolution des génomes dans des populations naturelles Européennes d’un champignon spécialiste (Zymoseptoria tritici) et d’un champignon généraliste (Sclerotinia sclerotiorum). Ils ont pour cela cherché des motifs répétés dans le taux de mutations de chaque codon. Les codons optimaux étaient moins fréquemment mutés chez le pathogène généraliste mais pas chez le spécialiste : cela confirme une tendance à l’optimisation des codons chez les champignons généralistes uniquement. Cette tendance concerne particulièrement les gènes impliqués dans l’interaction avec les organismes hôtes. Ces analyses révèlent aussi que l’optimisation des codons chez les agents pathogènes généralistes est le résultat de la sélection naturelle, et constitue donc vraisemblablement une adaptation à l’infection de multiples organismes.

Ces résultats lèvent le voile sur un mécanisme génétique qui permet aux champignons généralistes de s’adapter à la diversité des espèces qu’ils infectent, et nous renseignent sur les contraintes qui façonnent la machinerie de production des protéines dans ces champignons. Ils incitent à rechercher d’autres propriétés des génomes fongiques responsables de leur capacité à coloniser des milieux variés et causer un nombre croissant de maladies, ainsi qu’à imaginer des stratégies de lutte qui pourraient contrecarrer ce remarquable pouvoir d’adaptation.